Miles Morales is in opstand gekomen tegen Miguel O’Hara en de andere Spider-Men van de Spider-Society. Ze willen niet dat hij zijn vader redt, omdat het grote problemen kan betekenen voor het multiversum. Miles is naar een universum gevlucht dat door criminaliteit wordt geteisterd, omdat er geen Spider-Man is. Gevangen in deze wereld, met een versie van zichzelf die de Prowler is geworden, is Miles voortvluchtig. Terwijl hij in een race tegen de klok thuis tracht te keren om zijn vaders leven te redden, brengt Gwen Stacy een team bijeen van oude en nieuwe vrienden om Miles te helpen.